В романа има три сюжетни линии: 1-ви - разказът, който се води от името на ангела Агасфера, чието име означава „Възлюбен на Бога“; 2-ро - разказ за житейския път на Паулус фон Ейкен, по-млад съвременник на Мартин Лутер; 3-то - кореспонденция между проф. Зигфрид Байфус, директор на Института за научен атеизъм в Източен Берлин (ГДР) и професор Йохан Лайхтентрагер от Еврейския университет в Йерусалим.
Безсмъртните духове Агасфер и Луцифер, създадени от Бога в първия ден, са хвърлени от небето за отказ да се поклонят на Адам, който е създаден пред очите им от праха и четирите стихии. Пътищата им се разминават, защото Агасфер, за разлика от Луцифер, който копнее за пълното унищожаване на всичко създадено, се надява светът да може да бъде променен. Отсега нататък той е обречен да броди по земята до Страшния съд.
Агасфер се опитва да убеди Реве Иешуа, който вярва, че той е Божият Син, спечелил любовта и благоволението на Отца, че Бог, Създателят на Вселената, не е Бог на любовта. Ако Йешуа наистина е Божий Син, тогава той трябва да промени този свят, пълен с жестокост, а не справедливост. Но Йешуа отказва да се бие с Бога и да установи царството си на земята: той е убеден, че любовта е по-силна от меча, готов е да се превърне в жертва, обречена на клане, и да поеме върху себе си греховете на света.
Агасфер знае всичко, което Йешуа очаква: предателството на Юда, съдът, разпятието, смъртта и възкресението, след което той ще се възнесе към Бога. Но това, както Агасфер знае със сигурност, няма да промени нищо на толкова мъдро подредено в света. Агасфер се среща с Луцифер, който, играейки на алчността на Юда Искариот, го вдъхновява да предаде своя учител, ако той сам иска Юда да го предаде. Агасфер упреква Йешуа за пасивността и предрича, че след смъртта му учението ще бъде извратено и в името на любовта ще извърши жестокост и несправедливост. Последният път, когато Агасфер убеждава Йешуа да стане водач и цар на Израел, когато носи кръста на Голгота и иска да почива пред портите на къщата на Агасфер. Агасфер крие Божия огнен меч под дрехите си, готов е да го вдигне заради страдащия и да разпръсне враговете му, но иска напълно да изпие чашата, която му даде Отец. Агасфер, вбесен от упоритостта си, прогонва Йешуа и го проклина, казвайки, че оттук нататък той, Агасфер, ще трябва да чака завръщането на Човешкия Син.
Луцифер убеждава Агасфера да отиде при Йешуа и да го попита какво е постигнал, като пое върху себе си греховете на света, защото светът не стана по-добър след мъченическата му смърт. Агасфер нарушава небесния мир на Човешкия Син и го призовава да отчита, но той все още твърди, че истината е в Бога, въпреки че Агасфер вижда, че вярата му в мъдростта и справедливостта на Отца е разклатена.
Агасфер и Йешуа тръгнаха в търсене на Бог. Те се скитат в необятността на Шеол и се срещат с древен старейшина, който пише буквите на Книгата на живота в пясъка, а вятърът веднага ги раздухва. Този старец е Бог. Той отдавна е разочарован от своето Сътворение: то живее по собствените си закони и няма начин да промени нещо в този ужасен свят, който е станал неузнаваем дори за него, неговия Създател. Човешкият Син се възмущава от факта, че Отец го изпрати на кръста, знаейки предварително, че би било напразно. Човешкият Син тръгва на война на свещени основи и започва Армагедон, последната битка на земята. Четирима конници, наречени Огън, Война, Глад и Смърт, следват Човешкия Син, последван от орди от Гог и Магог и ангелите от бездната, хвърлени от небето на шестия ден на Сътворението, заедно с Луцифер и Агасфера, а пред тях е звяр с около седем глави и десет рога, чието име е Антихрист.
Луцифер и Агасфер наблюдават подготовката за битка. Звездите падат от небето, отваряйки фонтаните на пропастта, цялата земя гори, хората се крият в пещери и планински проломи, но дори там смъртта ги изпреварва. Човешкият Син със своята армия прекосява небесата, издигайки се по-високо в търсене на нов Йерусалим, построен от яспис и чисто злато, но никъде не се намира. Когато армията му започва да роптае. Човешкият Син декларира, че Бог е победен и избягал, и отсега нататък Той, Син Човечески, стана Бог и ще създаде ново небе и нова земя, царство на любовта и справедливостта, където човекът няма да бъде враг на човека. Но всички се смеят на наивните думи на Човешкия Син: четиримата конници, Годжи и Магоги и всичките седем глави на Антихриста. Чува се адският смях на Луцифер и се появява същият старец, който написа Книгата на живота. Човешкият Син се опитва да го убие с меч, но по-възрастният му казва, че Синът е подобие на Отца и е неотделим от Него. Възрастният става толкова огромен, че всичко, което може да се побере в дясната му ръка и произнася Неговото Име, тайното име на Бог. В очите на Агасфера, която наблюдава тази сцена, всичко изчезва: сред заобикалящата празнота - само фигурата на Ребе Йешуа, крехка и изтощена. Агасфер чува далечен смях: това е всичко, което остава от Луцифер, Властелинът на бездната и големия борец за реда. Агасфер и Йешу "попадат в бездната, която е и пространство, и време, и няма нито върх, нито дъно, само потоци от частици - все още не са разделени светлина и тъмнина. Агасфер и Човешкият син се сливат в любовта и стават едно, и тъй като Бог е едно със своя Син, тогава Агасфер става едно с Него: „едно същество, една велика мисъл, един сън“.
Studiosus Paulus von Eicen, пътувайки до Витенберг, за да се учи с Лутер и Меланхтон, се запознава с известен Ханс Лехтентрагер (значението на немското фамилно име Leuchtentrager е идентично със значението на името Луцифер: носеща светлина, носител на светлина), което става негов постоянен спътник и ценен съвет Целият живот на Айчен. Благодарение на помощта на Ханс, който знае всички тайни на магията и магьосничеството; мързелив и късоглед, но амбициозен Ейкен успешно полага изпити, печели доверието и подкрепата на Лутер и става пастор. Прави кариера, без да се замисля защо Ханс се грижи за нея и какви цели преследва. Мистериозната фигура на Вечния евреин или Агасфера, която неизменно оставя алчния и волен Ейкен, яростен антисемит, за когото християнската религия е само начин да се справи с противниците си и да постигне силна позиция в обществото, многократно се качва на житейския път на Ейцен.
Ейкен урежда спор между християни и евреи и кани Вечния евреин Агасфера да свидетелства, че Исус е истинският Месия и Син Божий. Така Айкен се надява да обърне евреите в истинска вяра и да станат известни в цяла Германия. Но Агасфер само се подиграва с глупостта и религиозното лицемерие на Айкен, заради което го подложи на жестоки изтезания. Агасфер, пребит от ръкавици, умира и Айцен се надява, че най-накрая се е отървал от досадния евреин. Минават много години, но Агасфер, толкова млад и подигравателен, колкото беше на първата среща, отново се появява пред възрастния Айкен. Заедно с Льохтентрагер, който вече не крие, че е Луцифер, владетелят на Подземния свят, Агасфер, отнема душата на Ейкен, като му е чел думите на пророк Езекиил, излагайки злите пастири.
Професор от Еврейския университет Йохан Лайхтентрагер влиза в кореспонденция със Зигфрид Вайфус и го информира, че той лично познава Агасфер, съвременник на Ребе Йешуа, или Исус Христос. Войнственият атеист Бифус, който заема позицията на диалектическия материализъм, се опитва да докаже на Левхтентрагер, че това не може да бъде, но в края на кореспонденцията той е толкова очарован от загадката на Агасфера, че "компетентните органи" на ГДР, които наблюдават кореспонденцията на двамата професори, най-накрая препоръчват Бифус не отговарят на писма от Израел: те се притесняват, че Льохтентрагер ще отиде с приятеля си Агасфер да дойде в ГДР и по този начин да убеди марксисткия Бифус в реалното съществуване на Вечния евреин, обаче никой не успява да предотврати пристигането им в ГДР. На 31 декември 1981 г. те посещават Бифус в Института за научен атеизъм, след което той ги кани в дома си, където семейството му, в кръга на много приятели, се подготвя за празнуването на Нова година.
Byfus е заключен с Агасфер и Leuchtentrager в кабинета си и, както му казва по-късно съпругата му, спори с тях дълго време. След полунощ в стената на офиса на Бифус е открита голяма дупка с овъглени краища, но нито той, нито израелските му колеги са в стаята. По време на разследването се оказва, че израелските граждани А. Агасфер и И. Лейхтентрагер не са получили визи, а контролно-пропускателните пунктове не са регистрирали тяхното влизане и излизане. По-късно става известно, че през нощта на 31 декември 1980 г. до 1 януари 1981 г., дежурни от часовниковата кула на граничния пункт на Фридрихщрасе, три неидентифицирани лица се движеха във въздуха. Огнена опашка се протегна след две и те носеха третата под мишница. Нарушителите на границата прелетяха границата на ГДР, след което набраха височина и изчезнаха от погледа. Но "компетентните органи" разбрали за това много по-късно, тъй като дежурните били обвинени в употреба на алкохол по време на излежаване и те излежавали присъдите си.
