Романът се развива в провинциален град в началото на есента. Събитията са разказани от летописеца г-н, който също е участник в описаните събития. Историята му започва с историята на Степан Трофимович Верховенски, идеалист на четиридесетте години, и описание на сложната му платоническа връзка с Варвара Петровна Ставрогин, благородна провинциална дама, чийто покровителство се радва.
Около Върховенски, който се влюби в „гражданската роля” и живее в „въплътената укоряваща” родина, се групират местни либерално настроени младежи. Той има много „фрази“ и пози, но умът и прозорливостта също са достатъчни. Той беше възпитател на много герои на романа. Преди беше красиво, сега е някак спусната, отпусната, играе карти и не се отрича от шампанското.
Очаква се пристигането на Николай Ставрогин, изключително „мистериозен и романтичен“ човек, за когото има много слухове. Служи в елитен гвардейски полк, воюваше в двубой, понижаваше се и си служи добре. Тогава се знае, че той се уви, тръгнал в най-смелата необузданост. След като е бил в родния си град преди четири години, той се ноуфтира много, провокирайки общо възмущение: влачеше по носа вековния мъж Гаганов, ухапваше болезнено ухото на тогавашния управител, публично целуваше съпругата на друг мъж ... В крайна сметка всичко изглеждаше обяснено с делириум. След като се възстанови, Ставрогин замина за чужбина.
Майка му Варвара Петровна Ставрогин, решителна и властна жена, загрижена за вниманието на сина си към своята ученичка Дария Шатова и интересуваща се от брака му с дъщерята на приятеля си Лиза Тушина, решава да се омъжи за отделението си Степан Трофимович за Дария. Той в известен ужас, макар и не без ентусиазъм, се готви да направи оферта.
В катедралата на масовата среща Варвара Петровна неочаквано се приближава до Мария Тимофеевна Лебядкина, тя също е нож на куца и целува ръката му. Заинтригувана дама, която наскоро получи анонимно писмо, в което я информира, че куца жена ще играе сериозна роля в съдбата й, я кани при себе си, а Лиза Тушина също отива с тях. Развълнуван Степан Трофимович вече чака там, тъй като точно за този ден беше насрочен мачът му с Дария. Скоро тук се появява и капитан Лебядкин, който пристигна за сестра си, в мъгливи изказвания на които, пресечени със стихове от собствената му композиция, се споменава някаква ужасна тайна и намеква за някои от неговите специални права.
Изведнъж те обявяват пристигането на Николай Ставрогин, което се очакваше само месец по-късно. Първо се появява оживеният Петър Верховенски, а зад него е бледият и романтичен красив Ставрогин. Варвара Петровна веднага зададе на сина си въпроса дали Мария Тимофеевна е неговата законна съпруга. Ставрогин мълчаливо целува ръката на майка си, след което грациозно хваща ръката на Лебядкин и я извежда навън. В негово отсъствие Върховенски разказва красива история за това как Ставрогин е вдъхновил запушен свят глупак да направи красива мечта, така че тя дори си го представяше за свой годеник. Тогава той строго попита Лебядкин дали това е вярно, а капитанът, треперещ от страх, потвърждава всичко.
Варвара Петровна е във възторг и когато синът й се появява отново, той моли за прошка. Случва се обаче неочакваното: Шатов внезапно се приближава до Ставрогин и му дава шамар в лицето. Безстрашен Ставрогин го грабва от гняв, но после изведнъж поставя ръце зад гърба си. Както се оказва по-късно, това е още едно доказателство за неговата огромна сила, поредното изпитание. Шатов върви безпрепятствено. Лиса Тушина, очевидно неразлична към „принц Хари“, както наричат Ставрогин, припада.
Това отнема осем дни. Ставрогин не приема никого и когато отстъплението му приключи, Петър Верховенски веднага се плъзга към него. Той декларира готовност за всичко за Ставрогин и докладва за тайно общество, на срещата на което те трябва да се появят заедно. Скоро след посещението си Ставрогин отива при инженер Кирилов. Инженер, за когото Ставрогин означава много, казва, че все още изповядва идеята си. Нейната същност е необходимостта да се отървем от Бога, който не е нищо друго освен „болката от страха от смъртта“, и да заявим самоволя, убивайки се и по този начин да станем човешки бог.
Тогава Ставрогин се издига до Шатов, който живее в същата къща, който го информира, че всъщност официално се е оженил за Лебядкина преди време в Санкт Петербург, както и за намерението си да обяви публично това в близко бъдеще. Той щедро предупреждава Шатов, че те ще го убият. Шатов, на когото Ставрогин преди това е оказал голямо влияние, му разкрива новата си представа за богоносещия народ, какъвто руският народ смята за него, го съветва да се откаже от богатството си и да постигне Бог със селски труд. Вярно, на насрещния въпрос, но вярва ли той самият в Бог, Шатов отговаря някак несигурно, че вярва в православието, в Русия, че ... ще повярва в Бога.
Същата нощ Ставрогин се отправи към Лебядкин и по пътя срещна беглеца Федка Каторжен, изпратен му от Петър Верховенски. Той изразява готовността си да изпълни всяка воля на господаря срещу заплащане, но Ставрогин го кара. Той съобщава на Лебядкин, че ще обяви брака си с Мария Тимофеевна, за която се ожени „… след пияна вечеря, заради залог на вино…“. Мария Тимофеевна среща Ставрогин с приказка за зловещ сън. Той я пита дали е готова да замине с него в Швейцария и да изживее остатъка от живота си в усамотение. Възмутеният Ламефут вика, че Ставрогин не е принц, че нейният принц, ясен сокол, е заменен и той е самозванец, има нож в джоба си. Придружен от нейния вик и смях, яростният Ставрогин се оттегля. На връщане той хвърля пари на Федка Каторжен.
На следващия ден предстои двубой между Ставрогин и местния благородник Артемий Гаганов, който го провокира заради обида на баща му. Гаганов, кипи от гняв, стреля и пропуска три пъти. Ставрогин обаче заявява, че не иска да убива никой друг, и три пъти стремително стреля във въздуха. Тази история вдига много Ставрогин в очите на обществото.
Междувременно бяха очертани несериозни настроения и склонност към богохулни забавления от различни видове: подигравки с младоженците, оскверняване на иконата и т.н. , работниците на затворената фабрика на Щигулините проявяват недоволство, известен втори лейтенант, който не е извадил порицанието на командира, се втурва към него и захапва рамото си, а преди това е нарязал две изображения и запалил църковни свещи преди творбите на Фохт, Молешот и Бюхнер ... В тази атмосфера, празник по абонамент в полза на гувернантките, започнат от съпругата на губернатора Юлия Михайловна.
Варвара Петровна, обидена от прекалено изричното желание на Степан Трофимович да се ожени и твърде откровените му писма до сина му Петър, оплакващи се, че те казват, че искат да се омъжат за него „за други грехове“, му назначава пенсия, но в същото време обявява раздялата.
По-младият Верховенски по това време развива жизнена дейност. Той е приет в дома на управителя и се радва на покровителството на съпругата си Юлия Михайловна. Тя вярва, че той е свързан с революционното движение, и иска да разкрие с негова помощ държавна конспирация. На среща с губернатора фон Лембке, изключително загрижен за случващото се, Върховенски умело му дава няколко имена, по-специално Шатов и Кирилов, но той го моли за шест дни да отвори цялата организация. Тогава той тича при Кирилов и Шатов, като ги уведомява за срещата на „нашите“ и ги моли да бъдат, след което той призовава Ставрогин, който току-що е бил посетен от Маврикий Николаевич, годеницата на Лиза Тушина, с предложението Николай Всеволодович да се ожени за нея, тъй като тя е поне и го мрази, но в същото време го обича. Ставрогин му признава, че не може да направи това по никакъв начин, тъй като вече е женен. Заедно с Верховенски те са изпратени на тайна среща.
На срещата мрачният Шигалев говори със своята програма за „окончателно разрешаване на въпроса“. Нейната същност е разделението на човечеството на две неравностойни части, от които една десета получава свобода и неограничено право над останалите девет десети, превърнати в стадо. Тогава Верховенски предлага провокативен въпрос: дали участниците в срещата биха информирали, ако бяха научили за предстоящото политическо убийство. Неочаквано Шатов се издига и като нарече Верховенски негодник и шпионин, напуска срещата. От това се нуждае Петър Степанович, който вече очерта Шатов като жертва, за да запечата кръвта на сформираната петчленна революционна група. Върховенски е обвързан със Ставрогин, който тръгна заедно с Кирилов и в треска ги посвещава на лудите си планове. Целта му е да предизвика голямо объркване. "Такова натрупване ще продължи, докато светът още не е видял ... Русия ще бъде замъглена, земята ще плаче за старите богове ..." Тогава той ще е необходим, Ставрогин. Красив мъж и аристократ. Иван Царевич.
Събитията растат като снежна топка. Степан Трофимович е „описан“ - служители идват и взимат документи. Работници от фабриката Шпигулински изпращат петиции до губернатора, което кара фон Лембке да излезе от ярост и е почти безредица. Попада под горещата ръка на кмета и Степан Трофимович. Веднага след това съобщението на Ставрогин, че Лебядкина е негова съпруга, също се провежда в дома на губернатора.
Идва дългоочакваният празничен ден. Акцентът на първата част е четенето на известния писател Кармазинов на прощалното му есе „Мерси“, а след това обвинителната реч на Степан Трофимович. Той страстно се защитава срещу нихилистите Рафаел и Шекспир. Той е освиркан и ругае всички, гордо напуска сцената. Става известно, че Лиза Тушина внезапно на дневна светлина се премести от каретата си, оставяйки там Маврикий Николаевич, до каретата на Ставрогин и закара Сквирешници в имението си. Акцентът на втората част на празника е „кадрила на литературата“, грозна карикатурна алегорична акция. Управителят и съпругата му са до себе си с негодувание. Тогава те съобщиха, че Зарехе, който се предполага, че е бил подпален от изгарянията на Шпигулински, по-късно е узнал за убийството на капитан Лебядкин, неговата сестра и слуга. Управителят подпалва, където върху него пада дънер.
Междувременно в Скварешник Ставрогин и Лиза Тушина се срещат сутрин заедно. Лиза възнамерява да напусне и се опитва да нарани Ставрогин, който, напротив, е в нехарактерно за него сантиментално настроение. Той пита защо Лиза дойде при него и защо има „толкова много щастие“. Той й предлага да си тръгнат заедно, което тя възприема с насмешка, въпреки че в един момент очите й внезапно светят. Косвено в техния разговор се появява темата за убийството - засега само намек. В този момент се появява вездесъщият Петър Верховенски. Той разказва на Ставрогин подробностите за убийството и пожара в Заречие. Лиз Ставрогин казва, че не е убил и е против, но е знаел за предстоящото убийство и не е спирал. В истерия тя напуска къщата на Ставрогин, наблизо чака предания Маврикий Николаевич, който седеше цяла нощ под дъжда. Те се отправят към мястото на убийството и се срещат по пътя на Степан Трофимович, тичащ, според него, „извън делирия, сън с треска, <...> търси Русия“. В тълпата близо до пожара те разпознават Лиза като „Ставрогинов“, тъй като вече се носеше слух, че делото е започнало Ставрогин да се отърве от жена си и да вземе друга. Някой от тълпата я удря, тя пада. Задният Маврикий Николаевич успява твърде късно. Лиза се увлича все още жива, но в безсъзнание.
И Петър Верховенски продължава да се притеснява. Той събира първите пет и обявява, че се подготвя денонсиране. Измамникът е Шатов, той трябва да бъде отстранен. След някои съмнения се приема, че общата кауза е най-важна. Върховенски, придружен от Липутин, отива при Кирилов, за да си припомни уговорката, по която той трябва, преди да се самоубие в съответствие с идеята си, да поеме себе си и кръвта на други хора. Кирилов седи в кухнята, пие и яде Федка Каторжен. Върховенски грабва револвер в гняв: как може да не се подчини и да се появи тук? Федка изведнъж побеждава Верховенски, той изпада в безсъзнание, Федка бяга. Върховенски твърди, че е свидетел на тази сцена Липутин, че Федка пиеше водка за последно. На сутринта наистина става известно, че Федка е намерен със счупена глава на седем мили от града. Липутин, който вече е на път да избяга, вече не се съмнява в тайната сила на Петър Верховенски и остава.
Същата вечер Маря пристига съпругата на Шатов, която го напусна след две седмици брак. Бременна е и моли за временно убежище. Малко по-късно млад офицер Еркел от „нашата“ идва при него и информира за утрешната среща. През нощта съпругата на Шатов започва да ражда. Той бяга след акушерката Вирджиния и след това й помага. Щастлив е и се радва на нов трудов живот със съпругата и детето си. Изтощен, Шатов заспива сутрин и се събужда вече в тъмнината. Еркел идва зад него, заедно отиват в парка Ставрогин. Там вече чакат Върховенски, Вирджински, Липутин, Лямшин, Толкаченко и Шигалев, който изведнъж категорично отказва да участва в убийството, защото това противоречи на неговата програма.
Шатов е атакуван. Върховенски изстрел от празна точка на револвер го убива. Два големи камъка са вързани за тялото и хвърлени в езерце. Върховенски бърза при Кирилов. Въпреки че се възмущава, той изпълнява обещанието - пише бележка под диктовка и поема вината за убийството на Шатов, след което стреля. Върховенски събира своите неща и заминава за Петербург, оттам в чужбина.
След като тръгна на последното си поклонение, Степан Трофимович умира в селска колиба в обятията на Варвара Петровна, която се втурна след него. Преди смъртта си случаен съдружник, за когото той разказва целия си живот, му чете евангелието и той сравнява обладаните, от които Христос изгони демоните, които влязоха при прасетата, с Русия. Този пасаж от Евангелието е взет от летописеца като един от епиграфите към романа.
Всички участници в престъплението, с изключение на Верховенски, скоро бяха арестувани, издадени от Лямшин. Дария Шатова получава писмо за изповед от Ставрогин, в което се признава, че „едно отрицание се разля от него, без никаква щедрост и без никаква сила“. Той се обажда на Дария с него в Швейцария, където си купи малка къща в кантона Ури, за да се засели там завинаги. Дария дава възможност да се прочете писмото до Варвара Петровна, но след това и двете ще разберат, че Ставрогин неочаквано се появи в Скворешници. Те се втурват там и намират „гражданин на кантона Ури“, обесен на мецанина.